Resistencia al Frío en Plantas Mecanismos Fisiológicos y Moleculares

Las bajas temperaturas representan uno de los factores abióticos más limitantes para la distribución geográfica de las plantas, su crecimiento y, en consecuencia, la productividad agrícola a nivel mundial. Dado que se estima que apenas un 5% de la superficie terrestre está libre de heladas, el impacto de este estrés es profundo. Debido a su naturaleza sésil, las plantas han desarrollado complejos mecanismos multigénicos para percibir las caídas de temperatura y aclimatarse, un proceso que resulta en una mayor tolerancia a la congelación. El desafío se ha intensificado con el cambio climático, que no solo provoca un calentamiento global promedio, sino que también desestabiliza los vórtices polares, aumentando la varianza de la temperatura y la probabilidad de eventos meteorológicos, como heladas tardías en primavera. A esto se suma la reducción de la capa de nieve, que actúa como aislante térmico del suelo, incrementando la vulnerabilidad de los cultivos, ya que la raíz es una de las partes más sensibles de las plantas.

Bajas Temperaturas: Los Sensores Celulares

La capacidad de una planta para sobrevivir a temperaturas de congelación comienza con la percepción precisa y rápida de la caída de la temperatura. Este evento inicial es de importancia estratégica, ya que desencadena toda la cascada de respuestas fisiológicas y moleculares que conducen a la aclimatación. No existe un único "termómetro" en la planta; en cambio, múltiples componentes celulares actúan como sensores primarios, siendo las membranas celulares las primeras en responder a los cambios físicos inducidos por el frío.

Cuando la temperatura desciende, la fluidez de las membranas celulares disminuye, provocando un cambio en su fluides, haciéndola más rígida. Este cambio en el estado físico de la bicapa lipídica es una de las señales de percepción del frío más tempranas y el detonante de respuestas de señalización inmediatas. Dos procesos clave se inician a partir de este punto:

1. Activación de canales iónicos: El cambio en la rigidez de la membrana aumenta la tensión mecánica sobre ella, lo que directamente desencadena la apertura de canales de calcio (Ca²⁺) sensibles a la tensión mecánica. Esto provoca un rápido influjo de iones de calcio desde el espacio extracelular hacia el citosol, generando una señal transitoria que actúa como un segundo mensajero fundamental.
2. Vías enzimáticas de la membrana: Simultáneamente, la alteración de la fluidez activa enzimas asociadas a la membrana, como la diacilglicerol quinasa (DAGK), que se activa en los primeros segundos de exposición al frío y cuyos productos metabólicos ayudan a prevenir el daño en la membrana durante la congelación.

Además de las membranas, otros componentes celulares contribuyen a la percepción. El citoesqueleto, íntimamente conectado a la membrana, sufre reorganizaciones que participan en la transmisión de la señal. Por su parte, los cloroplastos actúan como sensores a través del desequilibrio energético que se produce cuando la captura de luz supera la capacidad metabólica para utilizarla, lo que lleva a un aumento en la producción de especies reactivas de oxígeno (ROS). Esta compleja red de sensores asegura que la planta detecte la señal de frío de manera robusta, activando las sofisticadas redes de señalización molecular que orquestan la aclimatación.

 Señalización Molecular: la Respuesta Genética

Una vez percibida la señal de frío, se activan complejas cascadas de señalización (Figura 1) que funcionan como el sistema nervioso central de la respuesta al estrés. Estas redes traducen el estímulo físico en un programa genético coordinado, diseñado para reprogramar el metabolismo y la fisiología de la planta con el fin de aumentar su tolerancia a la congelación.

El calcio (Ca²⁺), cuyo influjo citosólico es uno de los primeros eventos, actúa como un segundo mensajero universal. La célula genera una "firma de calcio" específica que es decodificada por proteínas sensoras (ej. CDPKs), las cuales activan cascadas de quinasas posteriores, como las quinasas activadas por mitógenos (MAPKs), que transmiten la señal hasta el núcleo.

En el núcleo, estas señales convergen en la cascada de transcripción ICE-CBF-COR, un pilar fundamental de la aclimatación al frío. Su funcionamiento se estructura en los siguientes pasos:

1. Activación de los factores ICE: Las cascadas de señalización ascendentes (ej. MAPK) culminan en la fosforilación de proteínas ICE (Inducer of CBF Expression) preexistentes, lo que sirve como el interruptor de activación crítico que les permite unirse a los promotores de los genes CBF.
2. Inducción de los genes CBF: Los factores ICE activados inducen la transcripción de los genes CBF (C-repeat Binding Factor), que codifican una familia de factores de transcripción que actúan como reguladores intermedios clave.
3. Regulación de los genes COR: Las proteínas CBF se unen a los elementos de respuesta al frío (CRT/DRE) en los promotores de un vasto conjunto de genes COR (Cold-Regulated), activando la expresión de cientos de ellos, que conforman el "regulón CBF".
4. Función de las proteínas COR: Los productos de los genes COR son los efectores finales que confieren la tolerancia a la congelación. Incluyen proteínas crioprotectoras (deshidrinas, LEA), enzimas para la síntesis de osmolitos y proteínas reguladoras.

Esta vía central está finamente modulada por una red regulatoria que integra otras señales. Las fitohormonas, la luz y el reloj circadiano ajustan la respuesta. De particular importancia es la interacción con la vía de las giberelinas (GA). Se ha demostrado que CBF1 modula el metabolismo de las GA, lo que conduce a la acumulación de proteínas DELLA, que son represoras del crecimiento. Esta conexión ilustra el compromiso intrínseco entre la resistencia al estrés y el desarrollo. La reprogramación genética masiva impulsada por esta red conduce finalmente a cambios fisiológicos y metabólicos tangibles.

Figura 1-El estrés por frío induce el flujo de Ca²⁺ extracelular, activando las señales. Mejora la tolerancia de la planta al frio. La quinasa OST1 puede regular la expresión de los genes CBF y COR a través de la fosforilación de AtANN1 ayudando con la tolerancia al frío. La baja temperatura puede activar la vía de señalización MAPK para regular la expresión del gen COR en la cascada.(Wang, Y.,2024)

Respuestas Fisiológicas y Metabólicas Clave para la Supervivencia

La activación de las redes de señalización se traduce en una reorganización multifacética del metabolismo y la fisiología celular, diseñada para mitigar el daño por congelación y la deshidratación consecuente. Estas adaptaciones son el resultado tangible de la expresión de los genes COR. (Figura 2)

Remodelación de Membranas Celulares

Dado que las membranas son el sitio primario del daño por congelación, su remodelación es fundamental. Durante la aclimatación, la composición lipídica se modifica para incrementar la proporción de ácidos grasos insaturados. Estos ácidos grasos, con sus dobles enlaces, impiden un empaquetamiento denso de los lípidos, aumentando la fluidez de la membrana y previniendo su transición a un estado de gel sólido a bajas temperaturas. Mantener la fluidez es crucial para preservar la integridad y función de las proteínas de membrana.

El Rol Central de los Carbohidratos

Los carbohidratos son actores centrales en la aclimatación al frío, desempeñando roles estructurales, energéticos y de señalización. Durante la exposición al frío, las plantas acumulan altas concentraciones de azúcares solubles (sacarosa, fructosa, rafinosa), que cumplen múltiples funciones:

• Crioprotectores: Estabilizan membranas y proteínas durante la deshidratación.
• Osmolitos: Aumentan la concentración de solutos, combatiendo la deshidratación celular causada por la formación de hielo extracelular.
• Moléculas de señalización: Regulan la expresión de genes de respuesta al frío, integrando el estado metabólico con la respuesta genética.

Para movilizar estos azúcares, se produce una degradación coordinada del almidón almacenado. Además, el ciclo de la sacarosa, una biosíntesis y degradación continua que parece energéticamente derrochadora (un "ciclo fútil"), funciona como un sofisticado centro regulador. Este ciclo permite un control preciso sobre la partición de carbohidratos y actúa como un mecanismo de equilibrio energético que estabiliza la fotosíntesis y el metabolismo general frente a fluctuaciones ambientales, demostrando ser una estrategia adaptativa crucial bajo estrés.

Acumulación de Otros Compuestos Crioprotectores

Además de los carbohidratos, las plantas acumulan una variedad de otras moléculas protectoras.

• Prolina: Actúa como un osmolito eficaz, estabilizador de estructuras macromoleculares y regulador del balance redox celular.
• Poliaminas: Compuestos policatiónicos como la putrescina, espermidina y espermina, que estabilizan membranas y ácidos nucleicos cargados negativamente. Su acumulación es específica de cada órgano; por ejemplo, en fresa, la ornitina (precursor) se acumula en las raíces, mientras que la putrescina se acumula en las hojas, ilustrando una reprogramación metabólica diferencial.
• Proteínas de Embriogénesis Tardía (LEA) y Deshidrinas (DHN): Actúan como chaperonas moleculares hidrofílicas, previniendo la agregación de proteínas y la fusión de membranas durante la deshidratación severa.
• Proteínas Anticongelantes (AFP): A diferencia de muchas AFPs de animales que deprimen significativamente el punto de congelación (alta histéresis térmica), las AFPs vegetales se especializan en la inhibición de la recristalización. Con una baja histéresis térmica, se unen a la superficie de los cristales de hielo incipientes para evitar que crezcan y se fusionen en estructuras más grandes y dañinas, una función crítica durante los ciclos de congelación-descongelación.

Homeostasis de Especies Reactivas de Oxígeno (ROS)

Las ROS desempeñan un papel dual: son moléculas de señalización a bajas concentraciones, pero agentes dañinos a altas concentraciones. El frío altera el equilibrio de la cadena de transporte de electrones, particularmente por la pérdida del complejo IV en las mitocondrias, lo que impide las reacciones de transferencia de electrones y conduce a una sobreproducción de ROS. Para contrarrestar el estrés oxidativo, las plantas sobrerregulan un potente sistema de defensa antioxidante, que incluye sistemas enzimáticos (SOD, CAT, APX) y no enzimáticos (ascorbato, flavonoides).

Estas respuestas no son uniformes en toda la planta, existiendo diferencias significativas entre los distintos órganos de la planta.

Figura 2- Mecanismos protectores implementados por raíces tolerantes a la congelación. Las proteínas anticongelantes y los fructanos disminuyen la expansión de los cristales de hielo en el apoplasto. Las hexosas simples y los aminoácidos libres se acumulan en el citoplasma donde contrarrestan la presión osmótica negativa inducida por la presencia de hielo. Las dehidrinas, las proteínas de choque térmico y las poliaminas estabilizan las membranas e inhiben la desnaturalización de proteínas y ARNm. La trehalosa, la maltosa y los glucanos estabilizan las membranas e inhiben la fusión de membranas. Las concentraciones de antioxidantes aumentan y contrarrestan el aumento de la producción de ROS con la ayuda de prolina y alcoholes de azúcar eliminadores de ROS. I, cristal de hielo; N, núcleo; ↗ ROS, aumento de la producción de ROS. (Ambroise, V.,2019).

Conclusión y Perspectivas Futuras

La resistencia de las plantas al frío es un rasgo cuantitativo y complejo, resultado de la integración de la percepción de señales, las cascadas de transducción y una reorganización masiva del metabolismo y la fisiología. La acumulación de crioprotectores, la remodelación de membranas y el control del estrés oxidativo, orquestados por redes de señalización como la vía ICE-CBF-COR, constituyen las defensas que permiten a las plantas tolerar la congelación.

En combinación con Bioestimulantes el estrés causado por estas modificaciones metabólicas como estructural de la planta se mitiga al proporcionar a la planta la energía necesaria para llevar acabo la reorganización necesaria para mitigar el efecto de las heladas, además de apoyar a combatir elementos como los agentes ROS que causan daño celular y al aumentar la movilidad de iones como el calcio promueve la expresión génica necesaria para la implementar todas las acciones necesarias para la protección ante las heladas.

Referencias:

Niu, R., Huang, J., Zhang, Y., & Wang, C. (2025). The effect of late frost damage on the growth and development of flower organs in different types of peach varieties. Agronomy, 15(6), 1395.

Sardoei, A. S., & Fazeli-Nasab, B. (2025). Physiological and molecular mechanisms of freezing in plants. Phyton, 94(6), 1601–1630.

Fürtauer, L., Weiszmann, J., Weckwerth, W., & Nägele, T. (2019). Dynamics of plant metabolism during cold acclimation. International Journal of Molecular Sciences, 20(21), 5411.

Wang, Y., Wang, J., Sarwar, R., Zhang, W., Geng, R., Zhu, K.-M., & Tan, X.-L. (2024). Research progress on the physiological response and molecular mechanism of cold response in plants. Frontiers in Plant Science, 15.

Ambroise, V., Legay, S., Guerriero, G., Hausman, J.-F., Cuypers, A., & Sergeant, K. (2019). The roots of plant frost hardiness and tolerance. Plant and Cell Physiology, 61(1), 3–20.